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Tratamiento con IVIG mejora síntomas neuropsiquiátricos en pacientes con PANS

Tratamiento con IVIG mejora síntomas neuropsiquiátricos en pacientes con PANS

Fuente: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fped.2023.1229150/full?fbclid=IwAR0kH2An2UAze56FcFcTNiE8xXY8VLBtDvrh1T-7p5bQbUoBwZnWUvwhqG0

¿Cómo las inmunoglobulinas intravenosas (IVIG) impactan las funciones neurológicas y cognitivas en pacientes con PANS?

Resumen

El síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo (PANS) se define por el inicio agudo de diversas manifestaciones neuropsiquiátricas, presumiblemente en el contexto de una disfunción inmune subyacente. 

Se utilizaron pruebas neuropsicológicas estandarizadas para evaluar cómo las inmunoglobulinas intravenosas (IVIG) impactan las funciones neurológicas y cognitivas en pacientes con PANS comparando las puntuaciones previas al tratamiento con las posteriores al tratamiento.

Se llevó a cabo un estudio retrospectivo de 5 años en el Centro de Encefalopatía Autoinmune Postinfecciosa Infantil de la Universidad de Arizona. Identificamos 12 niños diagnosticados con PANS y tratados con dosis de IVIG inmunomoduladora, a quienes también se les realizaron pruebas neuropsicológicas antes y después del tratamiento. 

Se hizo un seguimiento de múltiples características de los pacientes, tipo/cronograma de las pruebas y número de cursos de IVIG. Un cambio en la puntuación de 1 desviación estándar en cualquier dominio/subdominio evaluado se consideró mejora. 

Además, se revisaron los registros en busca de signos de laboratorio que desencadenaran una infección y disfunción inmune. Se produjo mejoría en 11/12 pacientes, en uno o múltiples dominios/subdominios, independientemente del tiempo entre el inicio de la enfermedad y el inicio de la IGIV (0 a 7 años). Los participantes recibieron de 1 a 7 cursos de IVIG. 

La mejora se observó principalmente en la memoria (58%), la integración sensoriomotora (37%) y visomotora (30%). En 5/12 pacientes detectamos hipogammaglobulinemia que requirió reemplazo continuo de IVIG, un paciente tenía IgA baja aislada. 

Sólo un paciente tuvo que suspender el tratamiento con IVIG debido a efectos adversos graves. Las pruebas neuropsicológicas estandarizadas representan una herramienta importante para medir objetivamente la mejora en los pacientes con PANS. 

La IVIG fue bien tolerada y mostró eficacia en la gran mayoría de los participantes, independientemente del tiempo transcurrido desde el inicio de la enfermedad, lo que enfatiza el impacto de la inmunomodulación en PANS. La presencia significativa de hipogammaglobulinemia basal en niños con PANS enfatiza el presunto papel de la disfunción inmune en la patogénesis de la enfermedad.

Introducción

El trastorno neuropsiquiátrico autoinmune pediátrico asociado con infecciones estreptocócicas (PANDAS) se identificó inicialmente en la década de 1990, pero posteriormente se estableció una definición nueva y ampliada en un intento de capturar un espectro más amplio de trastornos neuropsiquiátricos: «Síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo» o PANS.

Los criterios de diagnóstico de la PANS incluyeron: 

  • Inicio agudo de trastorno obsesivo-compulsivo (TOC) o alimentación severamente restringida
  • Manifestación de síntomas neuropsiquiátricos adicionales, con inicio igualmente dramático (Es decir, ansiedad, depresión, conductas agresivas/de oposición, trastornos del desarrollo).
  • Empeoramiento del rendimiento escolar.
  • Disfunción sensorial o motora.
  • Trastornos del sueño o de continencia.

Estas características variadas y ampliadas de PANS y PANDAS han sido confirmadas por otros grupos a lo largo del tiempo (3–5)

La etiología de este trastorno multifacético aún no está completamente aclarada, pero hay un creciente conjunto de datos, especialmente en la última década, que sugieren que la función anormal del sistema inmunológico podría desempeñar un papel importante en esta enfermedad.

Dada la multitud de síntomas, la presentación compleja, el curso remitente-recurrente y la etiología poco clara del trastorno, el diagnóstico de síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo sigue siendo un desafío.

En 2017 se publicaron directrices que incluyen pautas conductuales, inmunomoduladoras y prevención de infecciones para ayudar a navegar los esfuerzos terapéuticos. La evaluación de las intervenciones inmunomoduladoras en pacientes con PANS sigue siendo de gran importancia, dado que se cree que la disfunción inmune subyacente tiene un impacto significativo en el desarrollo de PANS.

Las inmunoglobulinas intravenosas (IVIG) se han investigado en ensayos controlados aleatorios que en general favorecieron a la IVIG en comparación con el placebo.

Más recientemente, un estudio abierto mostró un beneficio inequívoco de la terapia con IVIG inmunomoduladora en niños con PANS, con una reducción estadísticamente significativa de los síntomas, incluido el TOC, la gravedad clínica general y las preocupaciones de los padres.

Además, algunos estudios han demostrado una mayor satisfacción del paciente y de los padres después del tratamiento con IVIG, lo que sugiere indirectamente mejores resultados para los pacientes.

Dados los datos limitados, pero tranquilizadores, sobre la eficacia de la inmunomodulación con IVIG en pacientes con PANS, el objetivo fue ampliar el conocimiento existente sobre este tema proporcionando una evaluación objetiva cuantificable de los resultados después del tratamiento con IVIG mediante la comparación de puntuaciones neuropsicológicas previas y posteriores al tratamiento.

Métodos

Se llevó a cabo una revisión retrospectiva de registros en el Centro de Excelencia de Encefalopatía Autoinmune Postinfecciosa Infantil (CPAE) de la Universidad de Arizona, tras la aprobación de la Junta de Revisión Institucional (IRB). Pacientes con diagnóstico de PANS fueron evaluados en el Centro CPAE de 2017 a 2022. 

Además del diagnóstico de PANS, otros criterios de inclusión consistieron en el tratamiento con dosis de IVIG inmunomoduladora y realización de pruebas neuropsicológicas antes y después del tratamiento. 

Se excluyó a los pacientes que no requirieron terapia con IVIG o que no completaron la evaluación neuropsicológica previa y posterior al tratamiento. 

Las características de los pacientes, como edad, sexo, edad de inicio de PANS, estado de residencia e intervenciones terapéuticas aplicadas, se anotaron mediante la revisión de registros. 

Además, se investigaron los registros de los niños incluidos en el estudio para detectar cualquier determinante de laboratorio de inmunodeficiencia u otra disfunción inmune, así como cambios estructurales o inflamatorios informados en los análisis de imágenes por resonancia magnética (IRM) del cerebro y del líquido cefalorraquídeo (LCR).

Todos los pacientes cumplieron los criterios para el diagnóstico de PANS. La decisión de iniciar el tratamiento con IVIG se tomó en función de la persistencia o empeoramiento de los síntomas, a pesar del tratamiento con otras modalidades terapéuticas antiinfecciosas y/o antiinflamatorias:

  • Fármacos antiinflamatorios no esteroides (AINE)
  • Antibióticos (terapéuticos o inmunomoduladores/ profiláctico)
  • Esteroides sistémicos. 

Para evaluar mejor los riesgos y la tolerabilidad de la inmunomodulación con IGIV, realizamos un seguimiento de la dosis y el número de ciclos de IGIV, así como de cualquier evento adverso informado.

Evaluaciones neuropsicológicas

Las pruebas de los pacientes fueron realizadas por psicólogos clínicos autorizados (ubicados en el área de residencia del paciente).

Se utilizó una variedad de baterías de pruebas estandarizadas apropiadas para pruebas neuropsicológicas en niños y adolescentes. 

Esto incluyó la Prueba Breve de Inteligencia de Kaufman, segunda edición (KBIT-2) como prueba independiente al principio del desarrollo de la clínica, así como otras evaluaciones más completas.

Las pruebas intelectuales y cognitivas integrales incluyeron la Escala abreviada de inteligencia de Wechsler, segunda edición (WASI-2) y la Escala de inteligencia Wechsler para niños, cuarta o quinta edición (WISC-4 o 5).

La memoria se evaluó mediante una Evaluación de amplio alcance de la memoria y el aprendizaje, segunda edición (WRAML-2) y la Prueba de aprendizaje verbal de California para niños (CVLT-C).

Se utilizaron la Prueba de logros de amplio rango, cuarta o quinta edición (WRAT-4 o 5), y la Prueba de logros individuales de Wechsler, tercera edición (WIAT-3) como herramienta para evaluar los logros generales del aprendizaje.

La integración visomotora se evaluó mediante la Prueba de desarrollo de integración visomotora de Beery-Buktenica (Beery VMI).

Además, las habilidades visomotoras, visoespaciales y motoras finas se evaluaron mediante un Tablero perforado de evaluación amplia de habilidades visomotoras (WRAVMA).

Se anotó el tipo de prueba neuropsicológica, así como el retraso entre el primer ciclo de IVIG y la prueba previa y posterior, y se compararon las puntuaciones de cada paciente antes y después del tratamiento, si se utilizó la misma herramienta de prueba en ambas evaluaciones.

A los efectos de este estudio retrospectivo, los autores optaron por definir la mejora como un cambio positivo de 1 desviación estándar en cualquier área analizada o una subsección de la prueba.

Análisis

Se utilizaron métodos estadísticos descriptivos para calcular, analizar y presentar los datos.

Resultados

A través de una revisión retrospectiva de registros, se identificaron 12 pacientes consecutivos, todos los cuales calificaron para el diagnóstico de PANS remitente-recidivante y que fueron tratados con dosis inmunomoduladoras de inmunoglobulinas intravenosas. La mitad de los pacientes eran residentes de Arizona.

Hubo un ligero predominio femenino del 58% en el grupo. Se observaron signos de laboratorio de infección estreptocócica activa (extracción de muestra de garganta durante la enfermedad que se sospecha) o exposición previa [títulos elevados de antiestreptolisina-O (ASO)] en 7 pacientes, de los cuales 2 tuvieron otros posibles desencadenantes/exposiciones en el mismo período de tiempo: uno con infección por influenza detectada en varios miembros de la familia y uno con tos ferina en la abuela.

Los 5 pacientes restantes tenían síntomas de enfermedades infecciosas sin un agente microbiano reconocido (No a todos se les realizaron pruebas para detectar infecciones estreptocócicas cuando tenían síntomas).

La edad promedio para el diagnóstico de PANS fue de 8,5 años con un retraso medio desde el diagnóstico hasta el tratamiento con IVIG de 3 años, aunque casi la mitad (5/12) de los pacientes recibieron IVIG dentro de los 2 años posteriores al diagnóstico.

El retraso máximo entre el diagnóstico de PANS y el tratamiento con IVIG fue de 7 años en 1 paciente. Estos retrasos fueron consecuencias de diferentes motivos, algunos de los cuales incluyeron diagnóstico tardío, empeoramiento de la gravedad/control de los síntomas con otros tratamientos y, ocasionalmente, ocurrieron antes de la evaluación en el Centro CPAE de la Universidad de Arizona.

La mayoría de los pacientes fueron tratados con 3 ciclos mensuales consecutivos de IVIG a 2 g/kg cada uno.

El número de tratamientos varió entre 1 y 7 ciclos, lo que dependió de los eventos adversos experimentados (que condujeron a una disminución del número de ciclos o, en caso de mejora continua en pacientes con síntomas graves, ciclos adicionales).

Tiempo entre pruebas neuropsicológicas pre-tratamiento y post-tratamiento con IVIG. Características de los pacientes.
Tiempo entre pruebas neuropsicológicas pre-tratamiento y post-tratamiento con IVIG. Características de los pacientes.

Sólo un paciente tuvo que suspender el tratamiento por efectos adversos (EA) graves, ya que desarrolló síntomas sugestivos de meningitis aséptica con la primera dosis de IVIG.

Otros 3 pacientes informaron EA más leves: 2 pacientes tuvieron dolores de cabeza y uno náuseas, ninguno de los cuales fue lo suficientemente grave como para requerir la interrupción del tratamiento.

Los pacientes calificaron para el tratamiento con IVIG en función de la incapacidad de mejorar en una o varias otras modalidades de tratamiento, como medicamentos antiinfecciosos y/o antiinflamatorios: AINE, antibióticos (terapéuticos o inmunomoduladores/profilácticos) y esteroides sistémicos.

Once pacientes (92%) fueron tratados sin éxito con los tres tipos de tratamiento (antibióticos, AINE y prednisona) antes de comenzar los ciclos de IVIG, mientras que el niño restante recibió antibióticos y esteroides.

Estos tratamientos no continuaron durante la terapia con IVIG. Los pacientes también fueron tratados con una variedad de medicamentos psiquiátricos y de otro tipo, así como con intervenciones no farmacológicas antes (y continuaron en paralelo) con IVIG, como se muestra en la Tabla 2.

Somos conscientes de que estas intervenciones son muy importantes para muchos aspectos de la salud y para el control de Enfermedades. Sin embargo, se cree que la IVIG tuvo el mayor impacto en las mejoras en las áreas del funcionamiento neuropsicológico que fueron el foco de este estudio, dado que los pacientes todavía padecían signos y síntomas notables de PANS a pesar de todos los demás tratamientos utilizados, antes de recibir IVIG.

Los autores desconocen cualquier factor externo relevante que hubiera tenido una influencia notable en la recuperación reportada.

Medicamentos con los que fueron tratados los pacientes antes del tratamiento con IVIG (o durante).
Medicamentos con los que fueron tratados los pacientes antes del tratamiento con IVIG (o durante).

Después del tratamiento con IVIG, la gran mayoría de los pacientes experimentaron algunos efectos beneficiosos. Las pruebas previas al tratamiento se realizaron con una amplia gama de intervalos, con un promedio de 72 días. Las pruebas posteriores al tratamiento se realizaron en promedio 99 días después del primer ciclo de IVIG (la DE fue de 69 días) y el retraso máximo fue de 218 días en un paciente que recibió 4 tratamientos de IVIG.

Dos pacientes fueron evaluados con KBIT-2 y ambos tuvieron una mejora relevante (+1SD) en la evaluación posterior al tratamiento.

Los 10 pacientes restantes fueron evaluados con diversas combinaciones de pruebas neuropsicológicas para evaluar la cognición, la memoria, la inteligencia, la integración y otras áreas de funcionamiento.

Desafortunadamente, no se realizó la misma combinación de evaluaciones en todos los pacientes y en algunos niños se utilizaron diferentes pruebas para evaluar la misma área de funcionamiento antes y después del tratamiento.

El 50% de los pacientes evaluados con pruebas de componentes múltiples experimentaron una mejora en 2 o 3 de las áreas evaluadas y otro 40% logró una mejora en uno de los dominios evaluados.

Los efectos positivos de la IVIG se manifestaron principalmente en el aumento de la memoria (58% o 5/9 pacientes evaluados), seguido de la integración sensoriomotora y visomotora (se observaron cambios significativos en el 37% y el 30% de los pacientes evaluados, respectivamente).

Resultados individuales de cada paciente al tratamiento con IVIG.
Resultados individuales de cada paciente al tratamiento con IVIG.

Los datos no demostraron que el retraso desde el diagnóstico de PANS hasta el tratamiento con IVIG impactara negativamente los efectos deseados de la inmunomodulación, ya que tanto los pacientes que recibieron IVIG dentro de los 2 años posteriores al diagnóstico como los que tuvieron un retraso más prolongado experimentaron beneficios comparables. 

Curiosamente, el único paciente que no experimentó una respuesta significativa a la IVIG y los dos que más se beneficiaron (al mostrar mejoría en 3 áreas) recibieron el tratamiento dentro del año siguiente al diagnóstico de PANS.

Se buscaron en los registros signos de laboratorio de función anormal del sistema inmunológico, con hallazgos notables de hipogammaglobulinemia en la mitad de los pacientes:

1 tenía IgA baja aislada y 5 tenían IgG baja que requería reemplazo continuo de IVIG.

Se completó una resonancia magnética cerebral en cinco pacientes antes del inicio del tratamiento inmunomodulador con IVIG y antes de establecer el diagnóstico de PANS, dentro de la evaluación inicial de estos pacientes para excluir otras causas de los síntomas de la enfermedad.

Se utilizaron diversas modalidades de resonancia magnética, pero no hubo signos de cambios inflamatorios en ninguno de los pacientes sometidos a imágenes.

Cinco pacientes fueron sometidos a punción lumbar y análisis de LCR (antes de ser evaluados en nuestro centro), todos los cuales mostraron citología y bioquímica de rutina normales. Además, dos tenían pruebas de bandas oligoclonales negativas, dos tenían paneles de encefalitis negativos y uno tenía niveles normales de inmunoglobulinas en el LCR.

Discusión

El síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo es un conjunto complejo de manifestaciones neuropsiquiátricas cuya etiología aún no se ha dilucidado por completo.

PANS sigue siendo un desafío de diagnosticar y de tratar. Dada la presentación variable y el curso remitente-recurrente en algunos pacientes, la confirmación objetiva y la cuantificación de la mejoría representan las tareas más importantes para los equipos multidisciplinarios que atienden a pacientes con esta patología.

Además, los datos limitados de escasos ensayos controlados aleatorios sobre la eficacia de la IVIG impulsan el esfuerzo por encontrar formas de evaluar objetivamente los resultados para recomendar con confianza esta intervención terapéutica.

Tener una herramienta para medir el efecto de manera precisa e imparcial permitiría evaluaciones y comparaciones de diferentes tratamientos, lo que ayudaría en la toma de decisiones basada en datos y en las pautas terapéuticas para este complejo trastorno. 

Un ensayo demostró con éxito una mejoría mensurable en 21 pacientes con PANS que fueron tratados con 6 ciclos de 1 g/kg/dosis de IgIV cada 3 semanas.

En comparación, la mayoría de los pacientes en el estudio retrospectivo presentes en este documento recibieron la misma dosis acumulada de inmunoglobulinas intravenosas, pero en 3 ciclos (aunque los pacientes recibieron de 1 a 7 ciclos), también con beneficios notables.

Estos dos conjuntos de datos, además de otras publicaciones previas que favorecieron el tratamiento con IVIG sobre el placebo y fueron (al menos parcialmente) ciegos y aleatorizados, demuestran que la IVIG es una opción terapéutica importante y eficaz para pacientes con diagnóstico del síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo.

Aunque en todos estos estudios se utilizó un número variado de ciclos y dosis de inmunoglobulinas, la IVIG aún mostró eficacia.

Además, se podría argumentar que los ensayos de Williams y Perlmutter, habrían mostrado un mayor impacto de la IVIG en los síntomas de PANS/PANDAS si se hubieran utilizado ciclos múltiples, dado que la dosis acumulada en ambos ensayos fue de 2 g/kg administrados durante 2 días, y no se repitió.

Potencialmente, esto podría permitir cierta flexibilidad en la dosis y la duración del tratamiento y conducir a un enfoque más personalizado para adaptar el plan de tratamiento de cada paciente.

También, el uso constante de pruebas conductuales y neuropsicológicas periódicas puede permitir un seguimiento objetivo y la cuantificación del progreso entre los cursos de IVIG y guiar las decisiones sobre los próximos pasos basados en evaluaciones de resultados mensurables.

Se eligió utilizar la primera dosis como momento para calcular el intervalo hasta las pruebas posteriores al tratamiento, por varias razones. Principalmente, esta decisión se debe al hecho de que los ensayos originales de la terapia con IVIG en PANS/PANDAS utilizaron una dosis única de inmunoglobulina y aún así mostraron mejoría, lo que sugiere que este tratamiento impactante puede ser efectivo incluso con una dosis única y que esta podría ser potencialmente la dosis más eficaz.

Además, algunos de los pacientes del grupo recibieron una dosis única de IVIG y mejoraron, lo que respalda esta idea.

El TOC es la característica más destacada y frecuentemente definitoria de PANS y es la que se utiliza principalmente como medida de mejoría en pacientes con esta patología.

Sin embargo, el PANS presenta una amplia gama de otras manifestaciones psiquiátricas y neuropsicológicas que a veces incluso eclipsan al TOC.

Esta es la razón por la que el estudio se centró en trastornos neuropsicológicos pertinentes adicionales que se observan comúnmente dentro del espectro PANS y proporcionó una visión novedosa y ampliada de los efectos beneficiosos de la IVIG en comparación con otros ensayos.

Las impresiones clínicas generales y de los padres también se utilizan comúnmente en estos ensayos como medida del éxito del tratamiento, pero pueden no ser lo suficientemente específicas (como la Impresión Clínica Global de Gravedad) y ser propensas a sesgos en el caso de los cuestionarios de los padres.

Otra medida de resultado bastante subjetiva para el tratamiento del síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo que se ha informado en la literatura y que ha favorecido a la IVIG sobre otros enfoques terapéuticos ha sido la satisfacción del paciente.

En general, el estudio es complementario de otros ensayos y se suma al impacto positivo previamente reconocido que la inmunomodulación a través de infusiones de IGIV puede tener en una proporción significativa de niños que padecen PANS.

Se detectó hipogammaglobulinemia en la mitad de la población del estudio, lo que subraya la importancia de la desregulación inmune en la etiología del síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo. Aunque las inmunodeficiencias humorales (ID) son el tipo más común de ID, esta sobrerrepresentación de hipogammaglobulinemia en el grupo podría ser una manifestación de una conexión previamente reconocida y bien estudiada entre las enfermedades inmunodeficientes y la autoinmunidad, aunque también puede ser una razón por la que estos pacientes eran más susceptibles a infecciones antes de la aparición de PANS.

También se puede argumentar que las respuestas clínicas positivas de los pacientes con PANS a las intervenciones inmunomoduladoras prueban indirectamente que la disfunción inmune es una base pertinente para el desarrollo del síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo. Aunque las causas específicas de la hipogammaglobulinemia no son el foco de este estudio y no hay sospecha de que se haya desarrollado de forma secundaria a otras terapias utilizadas para el tratamiento de los participantes del estudio. Incluso los esteroides sistémicos se utilizaron en forma de ráfagas cortas, que no tienen un impacto significativo en la producción de inmunoglobulinas.

El estudio tiene algunas limitaciones. Se llevó a cabo en un solo centro con un tamaño de muestra relativamente pequeño (lo cual no es sorprendente ya que se trata de un trastorno poco común) y una población muy heterogénea, por lo que no se pueden hacer generalizaciones ni estratificaciones de riesgo de manera confiable.

La falta de un grupo de control impidió evaluar mejor el impacto exacto (y la significación estadística) de la IVIG en la mejora del síndrome neuropsiquiátrico pediátrico de inicio agudo, en comparación con el curso remitente-recurrente natural de la enfermedad y cualquier efecto de otras intervenciones farmacológicas y no farmacológicas en curso que se utilizaron en estos pacientes.

Se necesita una implementación uniforme y estandarizada de pruebas neuropsicológicas, dentro de nuestro Centro CPAE, pero también a nivel nacional, para permitir una mayor recopilación de datos, así como la comparación de resultados entre pacientes y diferentes centros, especialmente dada la rareza de esta enfermedad.

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